Moskitos sind für Hunderttausende von Todesfällen pro Jahr durch durch Moskitos übertragenen Krankheiten verantwortlich, verbunden mit erheblichen damit verbundenen Krankheiten1. Obwohl seit dem Jahr 2000 Moskito-Kontrollprogramme erfolgreich die mit Krankheiten verbundene Sterblichkeit und Morbidität reduziert haben, sehen sie sich nun zunehmendem Druck durch (unter anderem) resistente Insektizide2 ausgesetzt. Es werden neue Kontrollstrategien benötigt und die gezielte Beeinflussung des Fortpflanzungsverhaltens von Moskitos wurde als vielversprechende, aber noch nicht ausreichend genutzte Möglichkeit identifiziert3. Das Gehör spielt eine Schlüsselrolle in der Paarung der Moskitos4; ein tieferes Verständnis seiner mechanistischen Grundlagen ist daher nicht nur eine Voraussetzung für das Verständnis der akustischen Kommunikation bei Moskitos, sondern könnte auch bei der Entwicklung neuer Kontrollwerkzeuge helfen.
Moskitoflagellaren Ohren bestehen aus zwei funktional unterschiedlichen Komponenten: (i) dem Flagellum, das einen umgekehrten Pendel bildet und als Schallempfänger dient, und (ii) dem Johnston-Organ (JO), einem Chordotonorgan (ChO)5,6, das der Ort der akustischen Transduktion ist. JO-Neuronen sind mit Wimpern besetzte mechanosensorische Zellen, die mit Fortsätzen an der Basis des Flagellums verbunden sind. Diese Neuronen werden durch Ablenkungen des flagellaren Schallempfängers aktiviert (siehe Abb. 1a). Mit mehr als 15.000 Neuronen sind die JOs männlicher Moskitos die größten ChOs, die bei Insekten berichtet wurden7; die JOs weiblicher Moskitos enthalten etwa die Hälfte dieser Anzahl8. Sowohl die Neuroanatomie7,8 als auch die berichtete Empfindlichkeit der weiblichen Ohren9 sowie das Vorhandensein intersexueller akustischer Kommunikation10-13 lassen daher vermuten, dass das Gehör bei Männchen und Weibchen eine wichtige Rolle spielt.
Männchen vieler Moskitoarten bilden Schwärme unterschiedlicher Größe, in die dann die Weibchen eintreten, um sich zu paaren14-16. In Bezug auf die akustische Kommunikation zwischen den Geschlechtern sind Moskitoschwärme hoch asymmetrische Umgebungen: Dutzende, Hunderte oder manchmal Tausende von Männchen lauschen dem Flugton einzelner Weibchen, die in den Schwarm eintreten15. Schwärme sind also Teil des natürlichen akustischen Raums der Moskitos und ihre entsprechenden Signal-Rausch-Verhältnisse sowie die resultierenden Verstärkungs- und Filterungsherausforderungen dürften für männliche und weibliche Ohren stark unterschiedlich sein. Mehrere Studien haben potenzielle Mechanismen der akustischen Signalgebung zwischen konspezifischen Männchen und Weibchen vorgeschlagen10-13,17,18, doch nur wenige haben diese in den Kontext fliegender Tiere19,20 gestellt oder sie mit der spezifischen Umgebung des Schwarms in Verbindung gebracht19. Gegenwärtige Berichte postulieren, dass Männchen konspezifische Weibchen erkennen und lokalisieren, indem sie auf den Flugton des Weibchens achten und dynamische Wechselwirkungen zwischen männlichen und weiblichen Flugtönen präkopulatorische Interaktionen vermitteln3.
In sowohl Wirbeltieren als auch Insekten haben sich Ohren als aktive Sensoren entwickelt, um auf die sensorischen ökologischen Bedürfnisse ihrer Umgebungen zu reagieren21,22. Als direkte Aktivierung durch schallbedingte Kräfte spiegeln große Teile der Filterung, Verstärkung und Verarbeitung von Schall bereits auf der Ebene der auditorischen Zellen statt (z. B. der auditiven Transduktor-Ionenkanäle, die sich in Reaktion auf Schall öffnen und schließen). Wir haben daher untersucht, ob die asymmetrische akustische Umgebung von Moskitoschwärmen in geschlechtsspezifischen Transduktionsmechanismen und/oder Variationen der zuvor berichteten efferenten Innervation des Moskitoohrs23 reflektiert wird.
Ein weiteres Phänomen, das wertvolle Einblicke in die akustische Funktion von Moskitos (und tatsächlich in die akustische Paarung) bieten könnte, sind spontan auftretende, selbsttragende Oszillationen (SOs) des Flagellums. SOs sind große (ca. 1000-mal höher als der Ausgangswert), nahezu monofrequente flagellare Schwingungen, die unabhängig von externer Schallstimulation bestehen bleiben und offenbar auf Männchen beschränkt sind9. Während Moskito-SOs durch unspezifische physiologische Beeinträchtigungen, wie z. B. eine Injektion von Dimethylsulfoxid, induziert wurden9, wurde bisher noch keine physiologisch spezifische Induktion von SOs berichtet. Es blieb daher unklar, ob SOs bei Moskitos eine pathologische Signatur oder einen Schlüsselmechanismus des aktiven Hörens darstellen. SOs könnten beispielsweise den Männchen bei der Lokalisierung von konspezifischen Weibchen helfen, indem sie die Empfindlichkeit des Ohres auf die Frequenz des Flügelschlags der Weibchen erhöhen und damit die leisen Schallemissionen fliegender Weibchen verstärken17.
Um die Zusammenhänge zwischen dem akustischen Verhalten von Moskitos und dem molekularen und biophysikalischen Betrieb ihrer flagellaren Ohren besser zu verstehen, haben wir die Hörleistung bei drei Hauptvektoren der durch Moskitos übertragenen menschlichen Krankheit untersucht: den beiden Culicinenarten Aedes aegypti (Vektor des Dengue- und Zika-Virus) und Culex quinquefasciatus (West-Nil-Virus, Wuchereria bancrofti) sowie der Anophelinenart Anopheles gambiae (Malaria).
Die Ohren aller getesteten Moskitos zeigen eine Leistungssteigerung, das heißt, sie injizieren aktiv Energie in mechanisch hervorgerufene Empfängervibrationen. Ähnlich wie beim Hören bei Wirbeltieren24 und Fruchtfliegen25 beruht das Hören bei Moskitos auf direkt angetriebenen Mechanotransduktormodulen. Tiefgehende quantitative Analysen zeigen beträchtliche Grade an geschlechtsspezifischer und artenspezifischer Variation, einschließlich populationsbezogener hochsensibler Transduktoren, die nur bei Männchen vorkommen. Verbindungen, die bekanntermaßen die ChO-Mechanotransduktion26,27 beseitigen, eliminieren sowohl die akustische Energieinjektion als auch die mechanischen Signaturen der Transduktorgatterung bei Moskitos. Die Blockade der systemischen Neurotransmission führt nur in den männlichen Antennen zu großen SOs, wodurch ihre Leistungssteigerung um mehr als drei Größenordnungen erhöht wird. Wir stellen auch fest, dass SOs sich nur auf reine Töne in der Nähe von Frequenzen des Flügelschlags der Weibchen einstellen. Wir vermuten, dass SOs in den flagellaren Ohren der Männchen eine Schlüsselrolle bei der Extrahierung und Verstärkung von Signalen des Flügelschlags der Weibchen spielen und dass das Moskito-Hörsystem ein geeignetes Ziel für Vektor-Kontrollprogramme ist.
